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论著
手术联合术中射频消融治疗结直肠癌肝转移的预后分析
中华外科杂志, 2017,55(07): 521-527. DOI: 10.3760/cma.j.issn.0529-5815.2017.07.009
摘要
目的

探讨手术联合术中射频消融治疗结直肠癌肝转移的临床价值。

方法

回顾性分析2009年1月至2016年8月于中国医学科学院肿瘤医院肝胆外科行根治手术的187例结直肠癌肝转移患者的临床资料,根据是否联合术中射频消融分为手术组和联合治疗组,分析两组患者的临床病理资料,探讨生存和复发的影响因素。并通过倾向得分匹配验证手术联合射频消融与单纯手术远期疗效的差异。

结果

联合治疗组患者的肝转移灶数目(267个)、同时性肝转移(100%)、同时累及左右半肝(73.3%)和术前化疗(93.3%)的比例均明显高于手术组(471个、74.7%、42.0%和63.1%)(P值均<0.05)。联合治疗组的中位生存时间为25.7个月,3年和5年总生存率分别为47.9%和28.8%。手术组中位生存时间为46.9个月,3年和5年总生存率分别为59.1%和42.4%,优于联合治疗组(χ2=4.579,P=0.034)。联合治疗组中位无病生存时间为5.4个月,短于手术组的10.1个月(χ2=5.399,P=0.023)。多因素分析结果显示,联合射频消融不是生存和复发的独立预后因素(HR=0.98,95%CI:0.47~2.08,P=0.965;HR=1.21,95%CI:0.71~2.07,P=0.465)。经倾向得分匹配后,手术组的中位生存时间为30.2个月,中位无病生存时间为5.3个月,联合治疗组中位生存时间为25.7个月,中位无病生存时间为4.2个月,差异均无统计学意义(χ2=0.876,P=0.350;χ2=0.199,P=0.650)。

结论

在相似肿瘤负荷的情况下,手术联合术中射频消融治疗不可切除的结直肠癌肝转移可取得与可切除患者行单纯手术相似的远期疗效。

引用本文: 茅锐, 赵建军, 毕新宇, 等.  手术联合术中射频消融治疗结直肠癌肝转移的预后分析 [J]. 中华外科杂志,2017,55( 7 ): 521-527. DOI: 10.3760/cma.j.issn.0529-5815.2017.07.009
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肝脏是结直肠癌最常见的转移器官,超过50%的结直肠癌患者在疾病发展过程中会发生肝转移[1]。肝切除联合术前或术后化疗是目前此类患者的最佳治疗方案,5年生存率为34%~50%[2]。但仅有15%~20%的初治患者可以获得根治性切除机会[3]。对于不可切除的结直肠癌肝转移患者,射频消融联合手术切除可以扩大可手术治疗的患者范围。该治疗模式既可用于因肿瘤位置深在、邻近大血管或重要器官等因外科技术原因导致肿瘤无法切除者;也可用于因肿瘤过大导致无法切除者;或经过数疗程术前化疗后肝功能不佳,需保留足够的余肝体积者。目前关于单纯手术与手术联合术中射频消融治疗结直肠癌肝转移疗效对比的报道不多,且不同研究间结论差异明显,各组患者的临床病理资料不平衡[4,5,6,7,8],影响了结论的可信度。我们回顾性分析了在我院经过外科手术切除,病理学检查结果证实为结直肠癌肝转移且获得随访的187例患者资料,探讨与预后相关的临床和病理因素,并采用倾向得分匹配的方法减小选择偏倚和混杂因素,以明确手术联合术中射频消融与患者预后的关系。

资料与方法
一、纳入和排除标准

手术治疗适应证:(1)结直肠癌原发灶能够或已经根治性切除;(2)肝转移灶可完全切除,且保留足够的肝脏功能;(3)患者全身情况允许。手术联合术中射频消融主要用于以下情况:(1)配合外科切除优势病灶,消融治疗较为深在的肿瘤病灶;(2)切除优势病灶,消融较小病灶,最大限度地保留余肝体积;(3)切除优势病灶,消融治疗邻近空腔脏器或膈肌的肿瘤病灶。

纳入标准:(1)经病理学检查确诊为结直肠癌肝转移;(2)接受手术切除或手术切除联合射频消融治疗,无肿瘤残留;(3)获得随访。排除标准:(1)术前或术中发现肝外其他部位转移;(2)既往手术、射频消融或介入治疗后复发。将纳入患者分为两组:(1)手术组:包括仅行手术切除的结直肠癌肝转移患者,共157例;(2)联合治疗组:包括接受手术联合术中射频消融的患者,共30例。

2009年1月至2016年8月我科共收治结直肠癌肝转移患者225例,其中符合纳入和排除标准的患者187例。所有患者均经由外科、内科、放疗科、影像科、病理科组成的多学科协作团队会诊并制定综合治疗方案。

二、随访方法

术后1个月复查血清肿瘤标志物及肝脏MRI,随后2年内每3个月复查胸、腹、盆腔增强CT扫描和肝脏MRI,之后3~5年内每6个月随访一次,5年后每年一次。出院后对患者进行定期随访,记录患者肿瘤复发和存活情况。随访截至2016年11月30日或失访、死亡。手术至复发的时间间隔为无病生存时间,手术至死亡或末次随访日期为总体生存时间。

三、统计学方法

采用SPSS 22.0统计学软件进行数据分析。分类变量的比较采用χ2检验,连续变量的比较采用Mann-Whitney U检验,通过Kaplan-Meier分析生存曲线,应用Log-rank检验进行单因素分析。将在单因素分析中P<0.10的变量纳入Cox多变量回归模型,以P<0.05为差异有统计学意义。考虑到本研究未经随机化,选择性偏倚及混杂因素的存在将影响对疗效的判断,我们采用倾向得分匹配法进行平衡。即将除治疗方式外的所有影响预后的变量均作为协变量纳入Logistic回归模型来估计研究对象被分配到两组的概率,然后从两组中选出概率相近的个体进行配对,达到随机化标准。本研究联合治疗与手术组按1∶2匹配,卡钳值取0.2。

结果
一、两组患者临床病理资料比较

手术组157例患者共切除471个病灶;联合治疗组30例患者共切除192个病灶,消融病灶75个,消融率为28.1%(75/267)。消融1个病灶16例,消融2个病灶6例,消融3个病灶3例,消融5、6、7、9、11个病灶各1例。消融病灶的中位最大径为2 cm。联合治疗组中位病灶数为6个,多于手术组的2个(P=0.001),同时累及左右半肝比例(73.3%)亦高于手术组(42.0%)(P=0.002)。联合治疗组中所有患者均为同时性肝转移,而手术组中15.3%的患者为异时性肝转移(P=0.046)。联合治疗组中93.3%的患者接受了新辅助化疗,手术组患者仅63.1%进行了术前化疗(P=0.001)。两组患者临床病理资料见表1

表1

187例结直肠癌肝转移患者的临床病理资料

表1

187例结直肠癌肝转移患者的临床病理资料

组别例数性别[例(%)]年龄(岁)术前癌胚抗原[例(%)]转移时间[例(%)]转移灶最大径(cm)
范围中位数≥10 μg/L<10 μg/L同时性异时性
手术组15795(60.5)62(39.5)28~795568(43.3)89(56.7)133(84.7)24(15.3)2.5(0.7~21.0)
联合治疗组3023(76.7)7(23.3)28~775516(53.3)14(46.7)30(100)0(0)2.7(0.8~8.5)
χ22.8241.0223.983
P0.0930.9080.3120.0460.836
组别T分期[例(%)]N分期[例(%)]原发灶部位[例(%)]复发风险评分[例(%)]
1~2期3~4期0期1期2期直肠结肠0~2分3~5分
手术组11(7.0)146(93.0)45(28.7)69(43.9)43(27.4)67(42.7)90(57.3)78(49.7)79(50.3)
联合治疗组5(16.7)25(83.3)9(30.0)11(36.7)10(33.3)8(26.7)22(73.3)11(36.7)19(63.3)
χ21.8960.6422.6871.711
P0.1680.7180.1010.191
组别转移灶分布[例(%)]术前化疗[例(%)]术后化疗[例(%)]切缘[例(%)]中位转移灶(个)
左右半肝孤立半肝R0R1
手术组66(42.0)91(58.0)99(63.1)58(36.9)126(80.3)31(19.7)119(75.8)38(24.2)2(1~15)
联合治疗组22(73.3)8(26.7)28(93.3)2(6.7)24(80.0)6(20.0)20(66.7)10(33.3)6(2~14)
χ29.90110.5950.0011.100
P0.0020.0010.9740.2940.001

注:-示无数据

二、手术联合术中射频消融对总体生存时间的影响

187例结直肠癌肝转移患者的中位随访时间为22.7个月,术后1、3、5年总体生存率分别为91.0%、57.4%、39.6%。联合治疗组的中位生存时间为25.7个月,3年和5年总体生存率分别为47.9%和28.8%;单纯手术组中位生存时间为46.9个月,3年和5年总生存率分别为59.1%和42.4%,优于联合治疗组(P=0.034)(图1)。

图1
手术组和联合治疗组结直肠癌肝转移患者的总体生存曲线
图1
手术组和联合治疗组结直肠癌肝转移患者的总体生存曲线

单因素分析结果显示,结直肠癌肝转移患者的总体生存时间与术前化疗、术后化疗、联合射频消融、转移灶分布、转移灶数目、转移灶最大径、手术切缘相关(P值均<0.05)(表2)。多因素分析结果显示,转移灶数目(P=0.001),转移灶最大径(P=0.010)及术后化疗(P=0.001)为患者的独立预后因素。联合术中射频消融不是影响患者总体生存时间的独立预后因素(HR=0.98,95% CI: 0.47~2.08,P=0.965)(表3)。

表2

影响187例结直肠癌肝转移患者术后生存率的单因素分析结果(%)

表2

影响187例结直肠癌肝转移患者术后生存率的单因素分析结果(%)

因素3年生存率5年生存率χ2P
年龄(岁)    
 <6063.243.43.9150.062
 ≥6048.333.8  
原发灶部位    
 直肠68.154.63.2190.069
 结肠49.630.9  
转移灶分布    
 孤立半肝74.655.218.4860.001
 左右半肝30.515.3  
转移灶最大径(cm)    
 <369.742.76.5750.010
 ≥342.542.5  
转移灶数目(个)    
 175.064.934.1720.001
 2~458.518.2  
 ≥527.313.6  
联合射频消融    
 47.928.84.5790.034
 59.142.4  
切缘    
 R132.832.85.9170.018
 R064.442.0  
术前化疗    
 71.560.68.4100.004
 50.722.1  
术后化疗    
 28.517.1740.001
 64.545.2  

注:-示无数据

表3

影响结直肠癌肝转移患者术后生存率的多因素分析结果

表3

影响结直肠癌肝转移患者术后生存率的多因素分析结果

因素HR95%CIP
转移灶分布(孤立半肝和左右半肝)1.510.68~3.350.313
转移灶最大径(<3 cm和≥3 cm)2.081.18~3.640.010
转移灶数目(1个和2~4个)3.483.48~6.620.001
转移灶数目(1个和≥5个)7.413.42~16.10.012
联合射频消融(是和否)0.980.47~2.080.965
切缘(R0和R1)0.630.34~1.180.148
术前化疗(否和是)1.140.53~2.460.747
术后化疗(否和是)0.310.17~0.560.001
三、手术联合术中射频消融对复发的影响

联合治疗组和手术组中分别有22例(73.3%)和96例(61.1%)发生术后复发或远处转移,差异无统计学意义(P=0.205)。联合治疗组22例发生术后复发或远处转移的患者中,单纯肝内复发18例,肺转移2例,肝、肺、大网膜同时复发转移1例,肝内复发合并肾上腺转移1例。手术组96例发生术后复发或远处转移的患者中,单纯肝内复发62例,远处转移18例,合并肝内复发及远处转移16例。联合治疗组中位无病生存时间为5.4个月,短于手术组的10.1个月(P=0.023)(图2)。

图2
手术组和联合治疗组结直肠癌肝转移患者的无病生存曲线
图2
手术组和联合治疗组结直肠癌肝转移患者的无病生存曲线

单因素分析结果显示,结直肠癌肝转移患者的无病生存时间与术前癌胚抗原水平、术前化疗、术后化疗、联合射频消融、转移灶分布、切缘、转移灶数目、转移灶最大径相关(表4)。多因素分析结果显示,转移灶数目和术后化疗是复发的独立预后因素(P=0.001),联合射频消融不是患者术后复发的独立预后因素(HR=1.21,95% CI:0.71~2.07,P=0.465)(表5)。

表4

影响187例结直肠癌肝转移患者术后无病生存率的单因素分析结果(%)

表4

影响187例结直肠癌肝转移患者术后无病生存率的单因素分析结果(%)

因素3年无病生存率5年无病生存率χ2P
转移时间    
 异时性肝转移38.93.0390.076
 同时性肝转移21.23.8  
术前癌胚抗原(μg/L)    
 <1028.623.412.9320.007
 ≥1016.513.2  
淋巴结转移    
 N033.033.02.9160.086
 N+19.012.7  
转移灶分布    
 孤立半肝32.229.517.9160.001
 左右半肝12.14.0  
转移灶最大径(cm)    
 <331.126.39.0300.003
 ≥313.26.6  
转移灶数目(个)    
 149.044.121.7060.001
 2~411.58.6  
 ≥59.40  
联合射频消融    
 24.921.65.3990.023
 15.10  
切缘    
 R113.713.76.2600.010
 R026.420.3  
术前化疗    
 40.837.115.2190.001
 14.39.5  
术后化疗    
 3.123.3710.001
 32.626.5  

注:-示无法统计

表5

影响结直肠癌肝转移患者术后无病生存率的多因素分析结果

表5

影响结直肠癌肝转移患者术后无病生存率的多因素分析结果

因素HR95%CIP
术前癌胚抗原(<10 μg/L和≥10 μg/L)1.280.88~1.850.197
转移灶分布(孤立半肝和左右半肝)1.290.80~2.070.312
转移灶最大径(<3 cm和≥3 cm)1.370.94~2.010.097
转移灶数目(1个和2~4个)1.721.13~2.610.014
转移灶数目(1个和≥5个)5.293.13~8.700.001
联合射频消融(是和否)1.210.71~2.070.465
切缘(R0和R1)0.740.49~1.130.162
术前化疗(否和是)1.040.64~1.700.860
术后化疗(否和是)0.170.12~0.250.001
四、倾向得分匹配结果

考虑到转移灶数目和术后化疗为术后生存和复发的独立预后因素,进一步筛选出多发肝转移同时接受术后化疗的患者,并以年龄(≥60岁和<60岁)、术前癌胚抗原水平(<10 μg/L和≥10 μg/L)、淋巴结转移(有和无)、原发灶部位(结肠或直肠)、肝转移时间(同时性肝转移后异时性肝转移)、转移灶数目(2~4个和≥5个)、转移灶最大径(≤3 cm和>3 cm)、术前化疗(有和无)、转移灶分布(孤立半肝或左右半肝)作为协变量进行倾向得分匹配以研究射频消融对生存及复发的影响。

经过倾向得分匹配后,将联合治疗组19例和手术组29例患者进行匹配。两组患者的临床病例资料见表6,可见匹配前不均衡的转移时间、转移灶分布、术前化疗和转移灶数目变量经匹配后在两组的分配达到了平衡。

表6

经倾向得分匹配后48例结直肠癌肝转移患者的临床病理资料比较[例(%)]

表6

经倾向得分匹配后48例结直肠癌肝转移患者的临床病理资料比较[例(%)]

组别例数年龄(岁)术前癌胚抗原水平转移时间
≥60<60≥10 μg/L<10 μg/L同时性异时性
手术组2911(37.9)18(62.1)17(58.6)12(41.4)28(96.6)1(3.4)
联合治疗组198(42.1)11(57.9)11(57.9)8(42.1)19(100)0(0)
χ20.0840.0020.000
P0.7720.9601.000
组别淋巴结转移原发灶部位术前化疗切缘
直肠结肠R0R1
手术组6(79.3)23(20.7)14(48.3)16(51.7)27(79.3)2(20.7)20(69.0)9(31.0)
联合治疗组7(36.8)12(63.2)10(52.6)9(47.4)17(89.5)2(10.5)14(73.7)5(26.3)
χ21.5170.1660.0000.124
P0.2180.6841.0000.725
组别转移灶分布转移灶数目转移灶最大径
孤立半肝左右半肝2~4个≥5个≤3 cm>3 cm
手术组6(20.7)23(79.3)16(55.2)13(44.8)16(55.2)13(44.8)
联合治疗组4(21.1)15(78.9)8(42.1)11(57.9)11(57.9)8(42.1)
χ20.0000.7840.035
P1.0000.3760.853

注:-示无数据

手术组的中位生存时间为30.2个月,3年总体生存率为36.2%,联合治疗组中位生存时间为25.7个月,3年总体生存率为33.4%,两组差异均无统计学意义(χ2=0.876,P=0.350)(图3)。联合治疗组1年复发率为86.4%,与手术组的82.2%无差异(P=0.478)。两组的中位无病生存时间分别为5.3个月及4.2个月(χ2=0.199,P=0.650)(图4)。

图3
经倾向得分匹配后手术组和联合治疗组结直肠癌肝转移患者的总体生存曲线
图3
经倾向得分匹配后手术组和联合治疗组结直肠癌肝转移患者的总体生存曲线
图4
经倾向得分匹配后手术组和联合治疗组结直肠癌肝转移患者的无病生存曲线
图4
经倾向得分匹配后手术组和联合治疗组结直肠癌肝转移患者的无病生存曲线
讨论

2016年中国结直肠癌肝转移诊断和综合治疗指南[9]中指出,射频消融适用于以下患者:(1)一般情况不适宜或不愿意接受手术治疗的可切除结直肠癌肝转移患者;(2)不可切除的结直肠癌肝转移患者。诸多研究结果已证明,单纯射频消融治疗可切除肝转移相比手术会增加局部复发率和死亡率,无法达到与手术切除相同的效果[10,11]。对于不可切除患者,CLOCC试验已证实,化疗+射频消融较单纯化疗可明显延长患者的生存时间(8年生存率分别为35.9%和8.9%)[12]。另外,射频消融可作为手术的补充,主要目标是在破坏转移灶同时最大程度地减少非肿瘤性肝实质损失,以扩大手术适应证。文献报道,不可切除的结直肠癌肝转移患者接受手术切除联合术中射频消融,其预后明显优于仅行化学治疗的患者[13]。然而对于因各种原因无法切除的患者,手术联合术中射频消融能否达到与可切除患者行手术治疗的效果,目前尚无明确结论[4,5,6,7,8]

通过本研究我们试图回答"局部治疗模式是否为影响结肠肠癌肝转移患者的独立预后因素" 。单因素分析结果显示,联合术中射频消融与不良预后相关,联合治疗组的中位生存时间和中位无病生存时间均明显短于手术组。然而,联合术中射频消融的患者也呈现出更加严重的疾病状态。联合治疗组同时性肝转移患者更多,转移灶分布更广泛,转移灶数目为单纯手术组的2倍。绝大部分联合治疗组患者接受了新辅助化疗也说明其初始不可切除患者的比例高于单纯手术组。在多因素分析中,不良预后主要与侵袭性肿瘤行为相关,转移灶数目较多,直径较大的患者预后明显差于肿瘤负荷较轻的患者,而联合术中射频消融并不独立影响患者的预后。说明单因素分析中联合射频消融对预后的负面影响可能与该组患者更具侵袭性的肿瘤生物学行为相关。2016年,Sasaki等[14]对485例结直肠癌肝转移患者资料进行分析后发现了3个与肿瘤生物学行为有关的不良独立预后因素:淋巴结转移、Kras突变和术前癌胚抗原水平升高。Sasaki等[14]根据具有以上不良预后因素的数量将86例接受手术联合射频消融的患者分为低危组(0~1个)和高危组(2~3个),结果显示,低危组的5年生存率与接受单纯手术患者相似,但优于高危组患者。因此,作者认为肿瘤生物学行为较好的患者,如果无法单纯手术切除,联合术中射频消融可使其获益,而恶性程度较高的患者则应谨慎使用。

即使均为接受手术联合射频消融的患者,也因为接受该治疗模式的原因不同而存在明显异质性。如部分患者因为外科技术原因,如肿瘤位置深在、邻近大血管或重要器官,或术前化疗导致肝功能不全而导致肿瘤无法全部切除;部分患者因肿瘤负荷过大,如病灶数目过多,需尽量多保留余肝体积而不能切除所有病灶。同时,这两类患者的基线也可能存在差异。在临床工作中,因以上两种原因不可切除的患者均可选择性使用手术联合术中射频消融的治疗方法,但实际上后者的肿瘤负荷明显高于前者。由于联合治疗组包括肿瘤负荷大的患者,使其整体的预后差于行单纯手术的患者。因此,我们进一步采用倾向得分匹配的方法,以均衡组间协变量的分布,在此基础上进一步评价处理因素的效应,从而得到接近随机对照研究的结果[15,16]。由于转移灶数目和术后化疗是同时影响患者生存和术后复发的独立预后因素,作者进一步挑选出多发性肝转移瘤并接受术后化疗的患者,以排除单发肝转移和未行术后化疗对预后的影响。经过倾向得分匹配,从30例不可切除的患者中筛选出了肿瘤负荷与可切除患者相似的病例,代表着联合治疗组中因技术原因而非肿瘤负荷而无法切除的患者。在这种情况下,两种治疗模式的总体生存率和无病生存率并无差异,说明当肿瘤负荷相似时,手术联合术中射频消融与术后化疗治疗不可切除的多发性肝转移患者可达到与可切除患者单纯手术切除加术后化疗类似的远期疗效。

术中射频消融的主要优点在于:(1)直视下进行操作治疗;(2)游离肝脏避免周围器官被误消融;(3)术中操作可避免出血、针道转移、消化道穿孔等严重并发症;(4)治疗接近膈面、胆囊、胃壁和肝脏脏面、边缘的肿瘤;(5)对于既往行原发灶切除后腹腔存在粘连的患者,开腹手术较经皮消融安全。成功的射频消融取决于发现所有病变及实时监测治疗效果的能力。我科采用如下操作步骤:结合术前MRI或CT和术中超声检查明确肿瘤位置,粗针穿刺获取病理结果,选择合适穿刺角度进行消融,在超声监测下确认肿瘤病灶完全消融,术后1周和1个月复查CT或MRI明确有无病灶残留[17]。对于暂无条件开展术中射频消融的单位,可行经皮射频消融。

本研究结果显示,术后化疗是影响患者生存和复发的独立预后因素,未行术后化疗的患者死亡和复发的风险分别为行术后化疗患者的3倍和5倍。目前的国际指南亦推荐6个月的术后化疗或术前和术后共6个月的围手术期化疗[18,19],但全身辅助化疗的作用仍有争议。Nordlinger等[20]研究发现,手术治疗联合围手术期FOLFOX-4治疗可明显改善肠癌肝转移患者的无进展生存期,但无进展生存期的延长并不能转化为生存获益,患者围手术期化疗组5年生存率为51.2%,手术组为47.8%,两者差异无统计学意义(P>0.05)。而最近两项荟萃分析结果显示,术后化疗较单纯行手术既可明显降低结直肠癌肝转移患者的复发率,亦可延长中位生存时间[21,22]。几项研究结果的差异可能由不同中心对可切除性的判断、术后化疗方案、研究设计的差异及入组患者本身的异质性等导致。

综上所述,本研究结果显示转移灶数量和大小、术后化疗是结直肠癌肝转移患者的独立预后因素;在肿瘤负荷相似的情况下,手术联合术中射频消融治疗结直肠癌肝转移可达到与手术切除相似的预后。这提示在多学科协作的指导下,手术联合术中射频消融和术后化疗的结直肠癌肝转移综合治疗模式是一种安全有效治疗方法。由于本研究为单中心回顾性研究,样本量相对较少,进一步的结论还需要更大样本的随机对照研究进行明确。

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